Nacido en Perthshire, Escocia, y educado en la Royal Scottish Academy of Music and Drama, Cumming está siendo actualmente el protagonista en Broadway con el papel de Emcee en Cabaret. El papel le proporcionó en 1998 su primer Tony al Mejor actor de musical, así como el Drama Desk Award y el Outer Critics Circle Award al Mejor actor protagonista en un musical. De otro lado, también ha logrado galardones con sus interpretaciones teatrales de Hamlet y Muerte Accidental de un Anarquista.

Siendo todavía un estudiante en la Royal Scottish Academy, hizo su debut en proyectos teatrales y televisivos así como en el largometraje Passing Glory. Tras tres años en Escocia trabajando en teatro y televisión, Cumming debutó en el Royal Court del West End en 1988, con The Conquest of the South Pole, y fue nominado al Laurence Olivier Award de aquel año a la Mejor nueva promesa. En total, Cumming ha sido nominado para cuatro Olivier Awards.

Entre los títulos cinematográficos en que ha participado Cumming están Eyes Wide Shut, de Stanley Kubrick, con Tom Cruise y Nicole Kidman, Buddy, Romy y Michele, Emma, de Jane Austen, Goldeneye, Círculo de Amigos, Black Beauty y Prague, por cuyo título fue considerado el Mejor actor en el Atlantic Film Festival, y fue nominado para la misma categoría  en los Scottish BAFTA Awards. Alan Cumming ha trabajado extensamente en los tres medios  y ha escrito y dirigido varios trabajos, entre los cuales está su propio corto Butter.