Es una de las actrices más carismáticas y personales del cine americano moderno. Nacida en 1958 en Georgia, sus primeras pasos como actriz los da sobre los escenarios teatrales. Al trasladarse a Nueva York, su carrera se impulsa. Debuta en los escenarios alternativos de Broadway en 1981 y tan solo un año después lo hace en los circuitos comerciales mayoritarios. Paralelamente, se va introduciendo en el mundo del cine en pequeñas producciones.

Después de trasladarse a Los Angeles, surge su primera gran oportunidad al trabajar en 1984 en el debut de los hermanos Ethan y Joel Coen, Sangre Fácil. Repite con los Coen en Arizona Baby. Ese mismo año, en 1987, obtiene su primera nominación al Oscar gracias a la película de James L. Brooks Al Filo de la Noticia.

Otro de los papeles más destacados que Hunter tiene en esa época es el de Always, el melodrama fantástico que Steven Spielberg dirige en 1989. Su consagración llega en 1993, año en que obtiene el Oscar a la Mejor Actriz por El Piano, de Jane Campion. Además, recibe una nominación a la Mejor Actriz Secundaria por La Tapadera, de Sydney Pollack.

Tras trabajar con Jodie Foster en A Casa por Vacaciones, y su experiencia en el psychothriller con Copycat, ofrece una de sus mejores y más controvertidas interpretaciones en Crash, que  David Cronenberg dirige en 1996. Vuelve a colaborar con los hermanos Coen en O Brother, en 2000. Ese mismo año interpreta Timecode, de Mike Figgis. Entre sus últimos papeles destaca Cosas que Diría con Solo mirarla, de Rodrigo Garcia.