Ha recibido cuatro nominaciones al Oscar y se le conoce principalmente por su oscarizada Chinatown. Towne nació en Los Ángeles y se crió en San Pedro, donde trabajó de pescador de atún y estudió filosofía en el Pomona College de Claremont. Entre sus numerosos guiones figura Misión Imposible 1 y 2, La Tapadera, Greystoke, la Leyenda de Tarzán, Shampoo, Días de Trueno y El Último Deber.

Sus contribuciones no acreditadas en importantes cintas como El Padrino y Bonnie & Clyde, así como en las taquilleras Marea Roja y Armageddon, le han convertido en uno de los guionistas más solicitados de Hollywood.

Towne ha dirigido cuatro de sus propios guiones. Además de Pregúntale al Viento, Towne escribió y dirigió Personal Best, Conexión Tequila y Sin Límite, su elogiado largometraje sobre el gran corredor de fondo norteamericano Steve Prefontaine.