El realizador John McNaughton se granjeó una considerable notoriedad y reconocimiento debutando profesionalmente con Henry: Retrato de un Asesino, un docudrama aterrador que echaba una mirada realista y sin concesiones a la vida del asesino en serie Henry Lee Lucas. Aunque el film se realizó en 1986, las dificultades relacionadas con la clasificación de la cinta por parte de la MPAA (Motion Picture Association of America), que inicialmente la clasificaba "X" en lugar de "R" —menores de menos de 17 años, acompañados de padres o adultos— que McNaughton y compañía querían, evitaron que no se estrenara hasta 1989. Las reacciones ante la película fueron desde el horror al más decidido aplauso. Los siguientes filmes de McNaughton siguen mostrando el lado más violento y cínico de la vida.
En 1991, McNaughton dirigió dos largometrajes: la cinta de ciencia ficción con alienígena The Borrower (1991), y el poderoso film sobre actuaciones del monologuista y escritor Eric Bogosian Sexo, Drogas, Rcok & Roll.
Dirigió cinco episodios de la serie televisiva Homicide: Life on the Street, que la crítica aplaudió, así como el insólito largometraje La Chica del Gángster, para Universal Pictures, con Robert De Niro, Uma Thurman, Bill Murray, y David Caruso. McNaughton dirigió a Anne Heche y Ione Skye en Mujeres en Prisión, para la cadena de televisión Showtime, y un film a lo Bonnie and Clyde: Normal Life, con Ashley Judd y Luke Perry, para Fine Line Features.
Siguió con la dirección de Juegos Salvajes, el gran blockbuster de Sony/Columbia Pictures, con Kevin Bacon, Matt Dillon, Neve Campbell, Denise Richards, Robert Wagner y Bill Murray. Al año siguiente, McNaughton dirigió el film de gangsters Lansky, para la HBO, donde los protagonistas son Richard Dreyfuss, Eric Roberts, Anthony LaPaglia, Beverly D'Angelo y Illeana Douglas.
El director también ha escrito y dirigido Condo Painting, una cinta de USA Films/October Films que narra la vida y obra de George Condo, el artista sito en Nueva York, donde se incluyen entrevistas con los poetas beat Allen Ginsberg y William S. Burroughs, quienes murieron muy poco después.